1993年,杰克与姐姐玛吉・吉伦哈尔一起出演了父亲导演、母亲编剧的电影《一个危险的女人》。1998年,他又出演了另一部父亲的作品《
王牌追杀令》。
1999年,杰克获得了在青春励志片《
十月的天空》中出演主角的机会。影片根据真人真事改编。片中,杰克扮演一个勇于追求梦想的男孩霍纳。杰克也凭借这个角色获得了第一届青少年选择奖最佳突破电影表演的提名。在出演这个角色后,杰克的父亲希望他去上大学。于是他进入了哥伦比亚大学哲学系就读,指导他的教授是乌玛・瑟曼的父亲罗伯特・瑟曼。但是仅仅两年后,杰克就从大学里辍学出来拍电影了。
2001年,杰克没有继续接拍青少年类型影片,而是选择了一部独立制作电影《
死亡幻觉》,并凭借此片获得独立精神奖最佳男主角提名。
2002年,杰克・吉伦哈尔与詹妮弗・安妮斯顿合作了独立影片《好女孩》,该片获2003年独立精神奖提名。
2004年,杰克・吉伦哈尔在罗兰・艾默里奇执导的灾难片《
后天》中出演主人公丹尼斯・奎德的儿子,影片上映后取得5亿多美元的全球票房成绩。
2005年,杰克・吉伦哈尔在华人导演李安执导的同性爱情片《
断背山》中饰演牛仔JackTwist,主演包括希斯・莱杰、米歇尔・威廉姆斯和安妮・海瑟薇。并凭借该片获得第78届奥斯卡奖最佳男配角提名。同年,杰克・吉伦哈尔在萨姆・门德斯执导的战争题材影片《
锅盖头》中饰演一名驻扎在沙特阿拉伯的军事基地接受残酷训练的美国大兵。此外还与格温妮丝・帕特洛、安东尼・霍普金斯合作影片《
证据》。
2007年,杰克・吉伦哈尔在大卫・芬奇执导的惊悚悬疑片《
十二宫》里担当男主角。同年还与两位奥斯卡影后瑞茜・威瑟斯彭、梅丽尔・斯特里普搭档主演政治题材影片《
反恐疑云》。
2009年,杰克・吉伦哈尔与娜塔莉・波特曼、托比・马奎尔主演吉姆・谢里丹执导的剧情片《
兄弟》。影片改编自2004年的丹麦电影《血海兄弟》,借发生在一对兄弟间的三角恋,讲述战争给个人和家庭带来的伤痛。
2010年,杰克・吉伦哈尔主演迪士尼公司出品的奇幻动作大片《
波斯王子:时之刃》于5月28日在中国内地同步上映。影片改编自同名经典畅销游戏,由好莱坞金牌制作人杰瑞・布鲁克海默和《哈利・波特与火焰杯》导演迈克・内威尔共同打造。11月,杰克・吉伦哈尔与安妮・海瑟薇主演的爱情喜剧《
爱情与灵药》为美国电影学会电影节揭开大幕。影片曾于9月多伦多电影节举行首映,11月24日登陆北美院线。12月,杰克・吉伦哈尔凭借《爱情与灵药》获得第68届金球奖音乐喜剧类最佳男主角提名。
2011年,杰克・吉伦哈尔主演的好莱坞科幻电影《
源代码》4月1日北美上映,8月30日在中国大陆上映。同年6月,杰克・吉伦哈尔获邀参加了Discovery频道《
荒野求生》(Manvs.Wild)节目录制,与主持人贝尔・格里尔斯置身于冰岛荒天野地外,节目于7月14日在Discovery频道播出。
2012年,杰克・吉伦哈尔与迈克尔・佩纳主演的动作片《
警戒结束》于9月21日起在北美地区公映。本片由《
街头之王》导演大卫・阿耶自编自导,用纪录片的形式讲述两名LA警察之间的情谊。12月,杰克・吉伦哈尔获得第18届北美广播影评人协会奖最佳动作片男演员提名。
2013年,杰克・吉伦哈尔与休・杰克曼主演的犯罪惊悚片《
囚徒》于当地时间9月6日亮相多伦多电影节,影片由《
焦土之城》导演丹尼斯・维伦纽瓦执导,定于9月20日在北美上映。7月,杰克・吉伦哈尔因档期冲突退出迪士尼歌舞片《
魔法黑森林》的拍摄。10月,杰克・吉伦哈尔凭借《囚徒》获颁第17届好莱坞电影奖年度男配角奖。此外,杰克・吉伦哈尔还主演了丹尼斯・维伦纽瓦执导的另一部悬疑惊悚片《
宿敌》,杰克・吉伦哈尔在片中分饰两角Adam和Anthony。影片由加拿大、西班牙合拍,9月8日多伦多电影节首映,来年3月北美上映。
2014年,杰克・吉伦哈尔主演的《
夜行者》10月31日万圣节档期北美上映。杰克・吉伦哈尔希望自己的形象能体现角色“心理上与身体上的饥饿感”,于是在拍摄前狂减体重18斤(20磅)。颁奖季上,不但影片入围美国电影学会(AFI)年度十佳电影名单,杰克・吉伦哈尔也获得了独立精神奖、英国电影学院奖和美国演员工会奖等奖项的最佳男主角提名,不料最终却惜败奥提名单。
2015年,杰克・吉伦哈尔与杰西卡・贝尔主演的爱情喜剧《
意外的爱情》经过多次停拍和改名后终于可以在影院上映。1月22日,杰克・吉伦哈尔与瑞秋・麦克亚当斯主演的拳击题材电影《左撇子》定档7月31日暑期档上映。与定档消息一同曝光的是杰克・吉伦哈尔拒绝接替汤姆・哈迪出演《
自杀小队》队长RickFlag。同年,杰克・吉伦哈尔主演根据真实故事改编的电影《远征珠峰》将于9月18日北美上映。
2015年,杰克・吉伦哈尔成了戛纳电影节评委,且是里面唯一一位男演员。